Phần đầu của trò chơi có sự tái hiện của Trận chiến eo biển Đan Mạch, nơi mà hình ảnh của tàu chiến-tuần dương HMS Hood bị các nhân vật đại diện cho Iron Blood đánh chìm. Trò chơi có liên minh quân sự cùng tên, "Azur Lane", được thành lập bởi các quốc gia Eagle Union, Hải quân Hoàng Gia, Sakura Empire và Iron Blood.

Lưu ý : các phần Anime và Doujinshi của game hoàn toàn không liên quan đến cốt truyện chính của game.

Phần còn lại của cốt truyện chính của trò chơi một phần theo sau các cuộc giao tranh của hải quân Hoa Kỳ trong Chiến tranh Thái Bình Dương. Mỗi một chương đại diện cho một số trận đánh quyết định của cuộc chiến bao gồm Trận Midway, Trận hải chiến Guadalcanal, và chiến dịch Quần đảo Mariana và Palau.